cigarrinhas das pastagens

A bovinocultura de corte na América tropical, com seus sistemas de produção extensivos, depende das gramíneas forrageiras para a produção de carne. Por causa da excelente adaptação aos solos de baixa fertilidade, gramíneas como Brachiaria decumbens e B. humidicola têm sido largamente plantadas nas Américas do Sul e Central. A introdução dessas gramíneas, especialmente nos Cerrados brasileiros, aumentou a capacidade de suporte em áreas de pastagens até então ocupadas com gramíneas nativas pouco produtivas.
Embora as pastagens constituam a base da alimentação dos rebanhos na bovinocultura de corte nacional, insetos-praga em áreas sob pastejo apenas despertam interesse quando da constatação de altas infestações e danos evidentes. Isso é explicado tendo em vista que as pastagens são consideradas culturas de baixo valor por unidade de área, onde raramente são adotadas medidas curativas de controle (VALÉRIO et al., 1996). É necessário frisar, no entanto, que apesar dos danos causados por insetos-praga na produção da forrageira serem, em muitos casos, evidentes, são raros os dados sobre o impacto deles na produção animal. Como mencionado por Pottinger (1976), enquanto as perdas, ocasionadas por insetos em culturas anuais, são relativamente fáceis de estimar (por causa do efeito direto na colheita), a avaliação do dano de insetos em pastagens, em termos de produção animal, é complexa, onerosa e difícil.
Dentre as pragas comumente referidas como de importância em gramíneas forrageiras na bovinocultura de corte nacional, destaque tem sido dado às cigarrinhas-das-pastagens. Esses insetos têm merecido maior atenção, em face dos altos níveis populacionais, das ocorrências generalizadas e da severidade dos danos que causam. O comprometimento das pastagens, anualmente atacadas por esses insetos, tem constituído problema relevante dentro da bovinocultura de corte nacional. Trata-se de um problema entomológico complexo. Tal relacionamento inseto-planta engloba uma ampla gama de espécies de cigarrinhas, associada a um diverso grupo de espécies de gramíneas forrageiras, sob diferentes sistemas de manejo, em uma vasta amplitude de condições ecológicas.
A ocorrência das cigarrinhas coincide com a estação chuvosa do ano, justamente quando as forrageiras estão em franco crescimento e os animais, recuperando-se do período seco anterior, ganham peso e adquirem condições para a reprodução e o abate. As cigarrinhas são capazes de reduzir drasticamente a produção e a qualidade de pastagens estabelecidas com gramíneas suscetíveis, com a consequente redução na capacidade de suporte delas. Considerando que a atividade na bovinocultura de corte no Brasil é basicamente extensiva, tem-se que o sucesso na adoção de medidas de controle dependerá da maneira como essas medidas alterarão as práticas rotineiras nesse sistema de produção, ou seja, as medidas a serem recomendadas não poderão intensificar a rotina do sistema em uso. Assim, as eventuais proposições deverão ser de baixo custo e de fácil adoção.

As cigarrinhas-das-pastagens são insetos sugadores, e as espécies brasileiras estão associadas, predominantemente, às gramíneas. Incluem um complexo de espécies pertencentes à ordem Hemiptera, subordem Auchenorrhyncha e família Cercopidae. Não raro, no entanto, uma classificação, ainda em uso, mantém as cigarrinhas na ordem Homoptera, embora a subdivisão da ordem Hemiptera, nas subordens Heteroptera, Sternorrhyncha e Auchenorrhyncha tenha tido crescente aceitação.

Tendo em vista a importância das cigarrinhas como praga de pastagens e de cana-de-açúcar nas Américas, esses insetos recebem, dependendo do país, diferentes denominações, que incluem spittlebugs, froghoppers, salivazo, mión de los pastos, candelilla, baba de culebra, salivita, chicharrita de los pastos e mosca-pinta.
No Brasil, o termo "cigarrinhas" tem sido usado para se referir a uma diversidade de insetos pertencentes a várias famílias, dentro da subor dem Auchenorrhyncha (exemplo: cercopídeos, cicadelídeos, delfacídeos, membracídeos, entre outros). Não raro, esse fato gera alguma confusão. De maneira geral, os adultos das cigarrinhas-das-pastagens diferem das demais por apresentarem, ao longo da margem externa da tíbia da perna posterior, dois espinhos proeminentes e, no seu ápice, uma ou duas coroas de espinhos menores (Figura 1a). Mais comumente, as cigarrinhas-das-pastagens são confundidas com aquelas pertencentes à família Cicadellidae. Embora apresentem certa similaridade, os cicadelídeos apresentam a tíbia posterior mais delgada, geralmente sulcada longitudinalmente, e com numerosos e pequenos espinhos em mais de uma fileira em ambas as margens (interna e externa) da tíbia (Figura 1b).

Em diferentes regiões do Brasil encontram-se diferentes complexos de cigarrinhas. As espécies tradicionalmente associadas às pastagens e, portanto, consideradas típicas dessas culturas, incluem a espécie Deois incompleta (Walker), que tem sido a mais importante na região Norte; Notozulia entreriana (Berg), Deois schach (Fabricius) e Aeneolamia selecta (Walker), encontradas na região Nordeste; e a espécie Deois flavopicta (Stal) que, com N. entreriana, predomina nos Estados do Brasil Central, norte do Paraná e na região Leste.
Recentemente, algumas espécies pertencentes ao gênero Mahanarva, comumente associadas com gramíneas de grande porte e conhecidas como cigarrinhas-da-cana-de-açúcar, têm constituído pragas importantes também em pastagens. Embora encontradas em áreas de capineiras estabelecidas com o capim-elefante, essas cigarrinhas não são consideradas típicas de pastagens. Trata-se, no entanto, de um grupo de maior porte e com maior capacidade de dano, se comparadas àquelas próprias de pastagens (VALÉRIO, 1995). Tendo em vista o interesse internacional
no etanol e o desafio brasileiro em aumentar a oferta de álcool combustível, será inevitável a expansão da área plantada com cana-de-açúcar. Enquanto no Brasil as cigarrinhas típicas de pastagens não têm ameaçado a cana, o inverso não é verdadeiro, visto que as cigarrinhas associadas à cana-de-açúcar constituem séria ameaça às pastagens.

A seguir, são apresentadas as descrições de algumas das mais importantes espécies de cigarrinhas tradicionalmente associadas às pastagens no Brasil. Quando não especificadas outras fontes, tais descrições foram extraídas do trabalho de Menezes (1982). Como são apresentadas integralmente, conforme o trabalho original, as descrições são apresentadas entre aspas. Informações adicionais e mais detalhadas sobre aspectos morfológicos e taxonômicos desse grupo de insetos são encontradas em Sakakibara (1979), Carvalho (1993, 1995), Metcalf (1961) e Fennah (1968, 1979, 1985).

"Comprimento: 6,2 a 9,2 mm, com média de 7,6 mm; maior largura: 2,9 a 3,8 mm, com média de 3,4 mm. Coloração geral negra brilhante, com manchas creme, ou amareladas. Cabeça, pronoto e escutelo, negros brilhantes. Tégminas de coloração muito variável, aparecendo coloridas em maior grau nas fêmeas. Estas são pretas com três nítidas faixas creme, ou amareladas: uma, percorrendo os 3/5 proximais da margem costal, outra, cortando diagonalmente o clavo e, uma terceira, limitando transversalmente o terço apical das tégminas. Nos machos, a faixa na área claval inexiste ou aparece como estreitíssima mancha junto à inserção; a faixa costal é geralmente mais estreita e curta, ou ausente; resta bem visível apenas a faixa transversal no terço apical que, mais estreita, chega a interromper-se em alguns exemplares. Uma pequena porcentagem de fêmeas apresenta colorido semelhante ao dos machos, porém, nenhum caso contrário foi observado. Em ambos os sexos, a superfície ventral e as pernas são negras com áreas castanho-claras e escuras."

Embora no trabalho de Menezes (1982) essa espécie tenha sido originalmente referida como Zulia entreriana, Carvalho (1995) elevou o subgênero Notozulia à categoria de gênero, com base, principalmente, na morfologia do posclípeo e da genitália do macho, incluindo nesse novo gênero a espécie entreriana, originando uma nova combinação (Notozulia entreriana). Posteriormente, Paladini et al. (2008) disponibilizaram detalhes estruturais, complementando a redescrição de N. entreriana. Alguns dos diversos padrões alares de N. entreriana são apresentados na Figura 2.

“Comprimento: 8,7 a 11,1 mm, com média de 9,8 mm; maior largura: 3,7 a 4,9 mm, com média de 4,4 mm. Coloração geral castanho-escura a negra, com manchas creme. Cabeça, pronoto e escutelo, negros; uma grande mancha creme aparece de cada lado da margem anterior da cabeça, junto aos olhos, e outra mancha, pequena e da mesma cor, em cada ângulo póstero-lateral do pronoto; áreas entre os ocelos e junto aos ângulos anteriores do pronoto são castanho-avermelhadas. Tégminas castanho-escuras, com clavo, em grande parte, tomado por larga faixa longitudinal creme; duas faixas transversais da mesma cor, a anterior nitidamente mais larga, limitam os terços, proximal e distal. Ponto de inserção das tégminas castanho-avermelhado. Face negra; superfície ventral e pernas castanho-avermelhadas a vermelhas, com áreas enegrecidas.”

Embora não mencionado na presente descrição, feita por Menezes (1982), essa espécie de cigarrinha também pode apresentar diferentes padrões alares, onde as manchas, que foram aqui descritas em sua plenitude, podem apresentar-se em dimensões progressivamente menores, havendo casos onde são praticamente ausentes. Alguns dos diversos padrões alares de D. flavopicta são apresentados na Figura 3.

“Comprimento: 7,5 a 8,9 mm, com média de 8,2 mm; maior largura: 3,1 a 4,2 mm, com média de 3,6 mm. Coloração geral castanha ou castanho-escura com manchas esbranquiçadas nas tégminas. Cabeça, pronoto e escutelo, castanhos, mais escuros que as tégminas. Tégminas castanhas ou castanho-escuras, com uma faixa amarelo-esbranquiçada, estreitada para o ápice, percorrendo longitudinalmente o clavo; outra faixa semelhante ao longo da metade proximal da margem costal e duas ou três pequenas manchas da mesma cor limitando o terço distal, sendo a externa, maior. Superfície ventral castanha, mais escura na porção anterior; pernas castanhas” (Figura 4).

“Comprimento: 8,5 a 10 mm, com média de 9,2 mm; maior largura: 3,5 a 4,5 mm, com média de 4,1 mm. Coloração geral castanha a castanho-

escura com manchas alaranjadas e, às vezes, reflexos metálicos esverdeados. Cabeça, pronoto e escutelo, castanhos, sendo a cabeça mais escura, negra ou quase. Tégminas castanhas, levemente mais escuras na margem costal e no ápice, com uma pequena área avermelhada na inserção e uma estreita faixa transversal alaranjada, reduzida a pequenas manchas, limitando o terço apical. Superfície ventral do abdome e pernas castanho-avermelhadas, com áreas castanhas; área inferior da cabeça e do tórax castanho-escura a negra.”

Segundo Sakakibara (1979), trata-se de espécie de fácil distinção pelo seu colorido marrom-escuro e a série de pontos vermelho- sanguíneos no terço posterior das tégminas. Em alguns exemplares, esses pontos se fundem originando uma faixa contínua. Nesse caso, tais cigarrinhas foram referidas por Fennah (1953), como D. schach solita, subespécie de D. schach (Figura 5). Dentro da população existem indivíduos que, ao contrário, não apresentam pontos ou faixa, ou a pigmentação vermelha desaparece ficando apenas uma marca pálida em seu lugar. Para Sakakibara (1979), essas variações são normais dentro da população dessa espécie, não constituindo grupo distinto ou isolado.

O desenvolvimento da cigarrinha, desde a eclosão da ninfa (forma jovem do inseto) até a emergência do adulto, dá-se por hemimetabolia. Nesse caso, a ninfa já apresenta semelhança com a cigarrinha adulta, diferindo no tamanho e na ausência de asas. A metamorfose para esse grupo de insetos, portanto, é apenas parcial ou também referida como incompleta (Figura 6).

As fêmeas das cigarrinhas-das-pastagens fazem a postura ao nível do solo ou sobre restos vegetais nas proximidades da base da planta hospedeira. O ovo das cigarrinhas é alongado, lembrando a forma de um grão de arroz, sendo, logo após a oviposição, de coloração amarelo-pálida. Com o decorrer do desenvolvimento embrionário, observa-se ligeiro aumento no tamanho, o surgimento do opérculo (fenda por onde eclode a ninfa) e manchas oculares e glandulares avermelhadas (Figura 7). O número de ovos por fêmea varia dependendo da espécie. Para o caso de N. entreriana, por exemplo, a média é de 100 ovos (RAMOS, 1976). Nesse mesmo trabalho, a autora registrou período mínimo de incubação de 14 dias, nas condições de 24,5ºC de temperatura e 77,5% de umidade relativa. Sabe-se que, além de variar de acordo com a espécie de cigarrinha, o período de incubação desse grupo de insetos pode se estender por muito tempo, atingindo até 200 dias (PIRES et al., 2000; GALLO et al., 2002), situação caracterizada pelos ovos em quiescência (tipo de diapausa), por causa da baixa umidade para o desenvolvimento das ninfas.

Essa fase do desenvolvimento do inseto é bastante característica, evidenciando algo próprio dos cercopídeos. Ao longo do seu desenvolvimento, a ninfa, ao se alimentar em raízes superficiais ou na base da planta ao nível do solo, produz e passa a viver dentro de uma massa de espuma (Figura 8a). Esta, por sua vez, lhe confere proteção contra perda de umidade e, até certo ponto, contra a ação de inimigos naturais. A produção dessa espuma está diretamente relacionada com a grande quantidade de líquido excretada pelas cigarrinhas. Os cercopídeos sugam, predominantemente, a seiva bruta do xilema (BYERS; WELLS, 1966; DOLLING, 1991), que, tipicamente, contém nutrientes em baixas concentrações. Como uma adaptação evolutiva, as cigarrinhas, entre alguns outros insetos, apresentam, em seu trato digestivo, uma estrutura altamente diferenciada, denominada câmara filtro. Esta, enquanto filtra e retém os nutrientes da seiva, favorece a rápida excreção do excesso de líquido ingerido. No processo de produção da espuma, à medida que o líquido é excretado, o inseto, ao mesmo tempo em que por meio da expansão e contração do abdome adiciona bolhas de ar ao líquido, libera secreções provenientes de estruturas como as glândulas de Batelli e tubos de Malpighi (KATO, 1958; MARSHALL, 1965), importantes na estabilização da espuma.

A duração da fase ninfal é característica da espécie de cigarrinha e, também, função das condições climáticas. Dentro de certos limites, altas temperaturas e altos níveis de umidade aceleram o desenvolvimento desses insetos. Ao longo desse período, até a emergência da cigarrinha adulta, as ninfas passam por cinco ínstares, fases entre sucessivas trocas de pele (Figura 8b); sendo o primeiro instar aquele entre a eclosão e a primeira troca de pele. Nas condições de temperatura e umidade citadas anteriormente, Ramos (1976) constatou que o período ninfal de N. entreriana foi, em média, de 24 dias.

A ninfa permanece envolta pela espuma durante todo o seu desenvolvimento, podendo haver, quando em altas infestações, a coalescência de duas ou mais massas de espuma, produzidas por diferentes ninfas. Segundo Costa Lima (1942), a produção de espuma é interrompida antecedendo a última troca de pele (ecdise), ocasião em que a ninfa irá se transformar no inseto alado. O líquido que nela permanecia se evapora, originando no interior da espuma, então com menos umidade (Figura 8c), uma câmara na qual a ninfa realiza a última ecdise, emergindo a cigarrinha adulta (Figura 8d).

Diferentemente da ninfa, que ao longo de seu desenvolvimento permanece restrita à base da planta, o adulto da cigarrinha típica de pastagem explora a parte aérea da planta hospedeira. O adulto da cigarrinha não constitui um inseto voador por excelência, e seus voos, em geral, são curtos, embora possa efetuá-los relativamente longos, acima de 30 m, segundo Pass e Reed (1965), ou mesmo além de 500 m (NILAKHE; BUAINAIN, 1988). O termo em inglês froghopper (frog = rã; hopper = saltador), que é atribuído para se referir ao adulto da cigarrinha, resume a maneira como esses insetos, em geral, se deslocam na vegetação, ou seja, saltando de folha em folha. De acordo com Sujii et al. (2000), a movimentação dos adultos da cigarrinha é predominantemente feita mediante saltos ou voos baixos (menor de 1,2 m de altura) e curtos, que ocorrem ao acaso. Ainda segundo esses autores, referindo-se à espécie D. flavopicta, o movimento de dispersão desses insetos nas pastagens não contribui para a migração de adultos, quando as populações locais encontram condições favoráveis de recursos alimentares. O adulto dessa espécie, principalmente a fêmea, vive em uma área com raio entre 50 e 100 m do ponto de sua emergência. Embora se referindo a outra espécie de cigarrinha, Lavigne (1959), nos Estados Unidos, fez observação semelhante quanto aos adultos de Philaenus leucophthalmus (L.). O autor constatou que os adultos dessa cigarrinha não demonstravam interesse em migrar, a não ser quando as plantas hospedeiras eram cortadas ou tornavam-se menos suculentas.

Em estudo conduzido por Valério e Nakano (1988a) com a espécie de cigarrinha N. entreriana em plantas de B. decumbens, constatou-se que machos e fêmeas comportaram-se igualmente quanto à preferência por locais de alimentação e distribuição vertical nas plantas. Embora a alimentação tenha ocorrido também na bainha da folha e colmo, em 80% dos casos, isso se deu na lâmina foliar, predominantemente (75% das observações) na face superior da folha. Esses autores verificaram, ainda, que o percentual de adultos de cigarrinhas na face superior da folha diminuiu com o aumento da temperatura. Quanto à distribuição vertical nas plantas ao longo do período do dia (8 h às 15 h), verificou-se predominância das cigarrinhas no terço apical até as 9 h e após as 13 h. Entre 9 h e 13 h, o número de cigarrinhas no terço apical da planta sofreu sensível redução, constatando-se migração dos adultos para os terços, mediano e basal. Segundo os referidos autores, a variação da temperatura média ao longo do período do dia estudado não explicou totalmente o observado, sugerindo a possível manifestação de fatores intrínsecos ao inseto.

 

De maneira geral, tem-se atribuído longevidade média de dez dias para as cigarrinhas típicas de pastagens (exemplo, N. entreriana e Deois spp.). Admite-se, no entanto, a necessidade de informações mais precisas a respeito, principalmente, levando-se em conta a diversidade de espécies nesse grupo de insetos.

Em regiões altamente estacionais, com períodos bem definidos de seca e águas, a ocorrência das cigarrinhas está restrita à época chuvosa do ano. Durante o  período seco, as cigarrinhas permanecem no solo da pastagem na fase de ovo. Esses ovos, chamados diapáusicos ou quiescentes, resistem às condições adversas do meio ambiente, especialmente aos baixos níveis de umidade. O desenvolvimento embrionário só ocorre com o início do período das chuvas que, no Brasil Central, por exemplo, acontece geralmente nos meses de setembro e outubro. As ninfas, provenientes desses ovos, eclodem dentro dos primeiros trinta dias a partir do início da estação chuvosa. O ciclo ovo a ovo varia com as diferentes espécies, mas, como base, está ao redor de 50 dias (período de incubação: 17 dias; período ninfal: 30 dias; e pré-oviposição: três dias). Em não havendo limitações térmicas, o número de gerações é função da duração do período chuvoso. Silveira Neto et al. (1986) estabeleceram um zoneamento ecológico preliminar para as cigarrinhas-das-pastagens no Brasil, por meio de climogramas adaptados ao balanço hídrico. Esses autores estabeleceram quatro regiões ecológicas para essas pragas, incluindo regiões onde as cigarrinhas não ocorrem por causa da limitação hídrica; regiões onde o índice de desenvolvimento é pequeno, apresentando limitações térmicas ou hídricas bastante acentuadas, ocorrendo até três gerações; regiões onde as limitações térmicas ou hídricas são pequenas, permitindo de quatro a seis gerações no período favorável do ano; e regiões nas quais não existem limitações para o desenvolvimento das cigarrinhas, resultando em gerações sucessivas durante o ano todo.

Em estudos posteriores conduzidos no Distrito Federal, Sujii (1998), utilizando modelagem matemática de processos bioecológicos relacionados à dinâmica populacional da cigarrinha D. flavopicta, construiu um sistema para simular o tamanho das populações anuais do inseto. O sistema foi estruturado em quatro estágios de desenvolvimento do inseto (ovos diapáusicos, ovos de desenvolvimento normal, ninfas e adultos), considerando os fatores bióticos e abióticos de mortalidade. Entre as várias conclusões, o autor menciona que, quando as chuvas ocorrem a partir de setembro com distribuição regular (intervalos menores que quatro dias), a sobrevivência de ovos pós-diapáusicos e ninfas recém-eclodidas é maximizada, aumentando a possibilidade de explosões populacionais. Quando, por outro lado, as chuvas são mal distribuídas (seis a 12 dias de solo molhado pela chuva, seguido de mais de 12 dias de estiagem) a partir da segunda quinzena de agosto, a mortalidade aumenta acentuadamente, reduzindo os níveis populacionais.

Em vários outros trabalhos (MEDLER, 1955; CHMIEL; WILSON, 1979; ZAJAC et al., 1989), há referências às exigências térmicas de algumas espécies de cigarrinhas. O conhecimento do número de graus-dia, necessários para que se completem as diferentes fases do desenvolvimento do inseto, pode auxiliar na previsão de ocorrência desses insetos. É uma área onde ainda há muito por ser feito, e com grande potencial para o aprimoramento das táticas de manejo das cigarrinhas, em pastagens.

Os danos causados pelas cigarrinhas são resultantes da sucção da seiva, predominantemente do xilema, bem como da injeção de secreções salivares no tecido vegetal. Nesse processo, portanto, a cigarrinha insere seus estiletes no interior da planta de modo a atingir o sistema vascular da planta. O aparelho bucal das cigarrinhas inclui dois pares de estiletes: o par externo (mandíbulas modificadas) que, com suas pontas serrilhadas, perfura o tecido vegetal, antecedendo e facilitando a penetração, então, do par interno (maxilas modificadas). Os estiletes que compõem o par interno acoplam-se, um ao outro, de tal forma a originarem dois canais: um para a sucção da seiva e, o outro, para a introdução de secreções salivares (Figura 9).

Muito embora as ninfas das cigarrinhas, típicas de pastagens, causem algum dano, são os adultos dessas espécies os responsáveis pelos maiores prejuízos. Byers e Wells (1966) mencionam esse fato em trabalho conduzido com a cigarrinha Prosapia bicincta em Cynodon dactylon. Esses autores levantaram a hipótese de que a saliva tóxica, injetada durante a alimentação do adulto, interferiria na atividade fotossintética da planta. Valério et al. (1988) e Valério (1989), após observações realizadas com adultos da cigarrinha N. entreriana em B. decumbens, constataram dois tipos de substâncias salivares introduzidas pela cigarrinha: aquelas que se coagulam no interior dos tecidos da folha, resultado da formação da bainha salivar durante a introdução dos estiletes (possivelmente desorganizando o transporte da seiva), e as solúveis, que se translocam nas folhas, predominantemente no sentido apical. À reação da planta aos compostos salivares introduzidos pelo adulto da cigarrinha, denomina-se fitotoxemia. Tipicamente o que se observa como reação da planta são, inicialmente, pontos e/ou listras cloróticos (cujas dimensões são função da duração do período de alimentação e grau de suscetibilidade da planta), podendo evoluir para um quadro mais severo de dano, prevalecendo listras ou faixas necróticas (por vezes incluindo toda a área foliar). Em geral, as folhas atacadas pelas cigarrinhas morrem a partir das pontas, apresentando, posteriormente, um aspecto retorcido (Figura 10). No trabalho conduzido por Byers e Wells (1966), com P. bicincta, a expressão plena dos sintomas se deu após 14 dias, enquanto que com N. entreriana, segundo Valério e Nakano (1992), isso se deu após 23 dias.

A intensidade dos danos causados por esses insetos pode variar dependendo do nível de umidade do solo. Valério e Nakano (1987a) avaliaram os danos causados pelo adulto da cigarrinha N. entreriana em plantas de B. decumbens, mantidas em diferentes níveis de umidade. Embora tenham constatado danos significativos, independentemente dos níveis de umidade, observaram que os percentuais de redução na produção de matéria seca variaram inversamente aos teores de umidade do solo. Concluíram que a severidade dos danos é maior nos casos de deficiência hídrica.

Quando em altas populações, as cigarrinhas podem determinar a morte da porção aérea de gramíneas suscetíveis. Toda a área da pastagem poderá se apresentar amarelada e seca. No entanto, exceto no caso de plântulas, na maioria das vezes, ocorre o rebrote das plantas atacadas. Enquanto isso não acontece, e que varia dependendo do vigor das plantas, o suporte da pastagem poderá ser temporariamente reduzido, obrigando o produtor a transferir parte ou a totalidade dos animais para pastagens menos atacadas.

As cigarrinhas reduzem drasticamente o crescimento da gramínea, afetando a sua produção e qualidade. Valério e Nakano (1988b) constataram que 25 adultos de N. entreriana por metro quadrado, em dez dias, reduziram em 34% a produção de matéria seca de B. decumbens. Constataram, também, reduções significativas na produção de raízes de B. decumbens, alertando para o fato de que esses insetos podem afetar a persistência da gramínea (VALÉRIO; NAKANO, 1987b). Adicionalmente, pastagens severamente atacadas pelas cigarrinhas podem apresentar qualidade inferior, como aumento no teor de fibra e reduções significativas na digestibilidade in vitro (VALÉRIO; NAKANO, 1989), assim como nos teores de proteína bruta, fósforo, magnésio, cálcio e potássio em B. decumbens (VALÉRIO; NAKANO, 1988b).

Apesar dos danos causados pelas cigarrinhas na produção da forrageira serem, em muitos casos, evidentes, são raros os dados sobre o impacto deles na produção animal. Como mencionado anteriormente, Pottinger (1976) alerta que a avaliação do dano de insetos em pastagens, em termos de produção animal, é complexa, onerosa e difícil; enquanto que as perdas ocasionadas por insetos em culturas anuais são relativamente fáceis de serem estimadas, por causa do efeito direto na produção. Tentativa de inferir sobre danos por insetos em pastagens, na produção animal, foi feita por Holmann e Peck (2002). Esses autores estimaram que os prejuízos causados pelas cigarrinhas-das-pastagens variam de dezenas a centenas de milhões de dólares anualmente. Com base em dados obtidos por Valério e Nakano (1988b; 1989), sobre a qualidade nutricional e a produção de matéria seca de B. decumbens sob diferentes níveis de infestação da cigarrinha N. entreriana, aqueles autores usaram um modelo de simulação para quantificar o impacto econômico da cigarrinha-das-pastagens, em termos de produção animal, na Colômbia.

Para uma área de aproximadamente cinco milhões de hectares de pastagens de B. decumbens, no trópico seco daquele país, os prejuízos ocasionados pelas cigarrinhas variariam desde 33 até 273 milhões de dólares anuais. Extrapolando para a região dos Cerrados no Brasil, onde a área estimada com B. decumbens é de 15 milhões de hectares (MACEDO, 2005), os prejuízos causados por esses insetos poderiam atingir cifras variando, dependendo da área infestada e do nível de infestação, de 99 a 819 milhões de dólares anuais.

 

As cigarrinhas podem favorecer e mesmo acelerar a degradação das pastagens. No entanto, esses insetos não devem ser considerados como fatores principais nesse processo. Admite-se que pastagens bem manejadas e, estabelecidas e mantidas em solos corrigidos e adubados, sejam menos vulneráveis ao ataque de insetos-praga, de maneira geral. Não que os ataques de cigarrinhas e/ou outros insetos não venham a ocorrer, apenas que as plantas, nesse caso, terão melhores condições para resistir às eventuais infestações. Assim, é de se esperar que pastagens, cujas plantas apresentem um sistema radicular profundo e vigoroso, explorando um maior volume de solo, sejam mais resistentes ao ataque de pragas do que outras, já degradadas, em solos compactados, com um sistema radicular pobre e superficial. Admite-se que ataques frequentes das cigarrinhas-das-pastagens possam reduzir o volume do sistema radicular, surgindo a hipótese de redução na persistência da gramínea. De maneira geral, no entanto, tem-se que a importância das cigarrinhas como agentes de degradação estaria restrita às pastagens já enfraquecidas, especialmente em consequência da baixa fertilidade do solo. Dias-Filho e Andrade (2005), ao listarem as principais causas de degradação de pastagens cultivadas em alguns estados da Amazônia ocidental brasileira, como Acre, Amazonas, Rondônia e Roraima, referem-se às cigarrinhas-das-pastagens ocupando, respectivamente, a quinta, sexta, quarta e terceira posições na ordem de importância. Segundo esses autores, o declínio da fertilidade do solo, por causa da ausência de adubação e má formação das pastagens, foi a principal causa atribuída em três daqueles Estados (RO, RR e AM). No Estado do Acre, a principal causa foi atribuída à morte do capim-marandu; assunto controverso e muito associado às condições físicas e químicas do solo, e que está detalhadamente discutido em Barbosa (2006). A morte do capim-marandu, analisada sob o ponto de vista entomológico, é discutida por Valério (2006). Esse autor propõe uma hipótese, usando o iceberg como modelo, para minimizar a responsabilidade de insetos-praga na morte de pastagens do capim-marandu (Figura 11). Embora o autor reconheça que alguns insetos, como as cigarrinhas do gênero Mahanarva, e percevejos-castanhos, do gênero Scaptocoris, possam, em certas condições, causar a morte da pastagem, essas e outras pragas representariam a parte mais visível, porém de menor responsabilidade nos casos de morte de pastagem na região Norte do país. A essência ou a maior dimensão do problema, embora menos visível, estaria associada à degradação do solo (compactação e redução nos níveis de fertilidade) e/ou da pastagem.

A busca por gramíneas alternativas, visando à composição de um quadro mais diversificado no contexto da exploração, deve ser uma constante. Quando se liberam novas cultivares com características agronômicas desejáveis e com razoável (se não elevado) grau de resistência às cigarrinhas, está-se oferecendo aos produtores uma alternativa de controle. Esta será, pelas boas qualidades da forrageira, de fácil adoção e, também, de baixo custo, uma vez que o controle estará sendo efetivado simplesmente por meio da aquisição das sementes de cultivares resistentes.

Tem havido um grande esforço no sentido de identificar gramíneas resistentes às cigarrinhas. Embora o tempo necessário para o desenvolvimento e lançamento de novas cultivares seja relativamente longo, são várias as vantagens dessa alternativa de controle, incluindo: a) especificidade a uma praga ou complexo de pragas, sem efeitos deletérios sobre insetos benéficos; b) persistência, considerando que a maioria das cultivares resistentes mantém elevados níveis de resistência por um longo tempo, apesar do possível surgimento de biótipos do inseto-praga; c) harmonia com o meio ambiente, tendo em vista que nenhum elemento artificial é utilizado no controle da praga; d) facilidade de adoção, podendo ser facilmente incorporado nas operações rotineiras da fazenda; e) compatibilidade com outras táticas de manejo de pragas, aspecto de grande importância no contexto do manejo integrado de pragas.

A princípio, várias gramíneas pertencentes a diferentes gêneros foram avaliadas quanto à resistência às cigarrinhas-das-pastagens (BOTELHO et al., 1980; MENEZES; RUIZ, 1981), sendo algumas de menor expressão em termos de área plantada, como Setaria, Cynodon, Hyparrhenia, Digitaria e Melinis. Entre as braquiárias, B. decumbens cv. Basilisk e B. ruziziensis foram consideradas suscetíveis, enquanto B. humidicola, resistente.

De acordo com a classificação dos mecanismos de resistência proposta por Painter (1951), no entanto, B. humidicola é considerada resistente por tolerância, na medida em que sofre menos dano (dentro de certos limites) do que outras mais suscetíveis, quando sujeita à mesma pressão do inseto.

Nos trópicos úmidos do Brasil, a cultivar Basilisk, suscetível às cigarrinhas, foi substituída por B. humidicola por sua maior tolerância. No entanto, apesar dessa tolerância, ou talvez em consequência dela, os 

A resistência apresentada pela cultivar Marandu tem sido reconhecida como efetiva contra várias espécies de cigarrinhas-das-pastagens. Raras são as cultivares de gramíneas forrageiras, lançadas nos últimos 20 anos, que apresentam resistência às cigarrinhas comparável àquela presente em B. brizantha cv. Marandu. É bem verdade que, após ter sido amplamente aceita por parte dos produtores, e estabelecida em extensas monoculturas (principalmente em regiões do Centro-Norte brasileiro), há relatos de danos de cigarrinhas nessa cultivar. Trata-se de espécie de cigarrinha, até então pouco comum em pastagens, pertencente ao gênero Mahanarva (possivelmente M. spectabilis), o que é muito preocupante. As avaliações que permitiram concluir sobre a resistência da cultivar Marandu às cigarrinhas foram feitas com as espécies típicas de pastagens N. entreriana e D. flavopicta. A gramínea, ao ser amplamente aceita pelos produtores, foi exposta a outras espécies de cigarrinhas onde quer que tenha sido estabelecida. Embora tenha confirmado sua resistência a outras espécies, sempre existiu a possibilidade de não ser resistente à totalidade das espécies. Isto poderia explicar os danos ocasionados por cigarrinhas do gênero Mahanarva (como mencionado, insetos associados, predominantemente, com gramíneas de maior porte como cana-de-açúcar e capim-elefante). Uma hipótese, para o fato de que cigarrinhas desse gênero ocorram em níveis mais elevados na cultivar Marandu na região Centro-Norte do país, pode ser explicada pela maior ação antibiótica dessa gramínea sobre as demais espécies de cigarrinhas típicas de pastagens, diminuindo, assim, a competição interespecífica, em favor de Mahanarva spp. Estas, supostamente menos afetadas pela cultivar Marandu, poderiam causar danos nessa gramínea quando ocorressem em níveis populacionais elevados. Assim, o fato de constatar danos causados por Mahanarva spp. em B. brizantha cv. Marandu não constituiria quebra de resistência.

Não há dúvida, no entanto, que a diversificação de pastagens, utilizando gramíneas resistentes, apresenta grande potencial para minimizar os danos causados por esses insetos. Além de B. brizantha cv. Marandu, alternativas de gramíneas forrageiras resistentes às cigarrinhas estão disponíveis para o produtor, incluindo B. brizantha cv. Piatã, Andropogon gayanus cv. Planaltina, Panicum maximum cv. Tanzânia, P. maximum cv. Mombaça, Panicum spp. cv. Massai, bem como o híbrido de Brachiaria denominado Mulato II.

O uso de inseticidas químicos em pastagens depara com duas limitações importantes: a primeira, de ordem ecológica, uma vez que demandaria o tratamento de extensas áreas e, a segunda, de ordem econômica, associada ao custo resultante do tratamento dessas áreas. Tais limitações poderiam ser minimizadas pela seletividade na aplicação, ou seja, aplicações efetuadas rigorosamente nas ocasiões e nos locais necessários. No caso particular de áreas destinadas à produção de sementes de gramíneas forrageiras, tais limitações são menores perante o tamanho das áreas a serem tratadas e a maior margem de lucro dessa atividade. Por causa do alto custo dessa alternativa de controle, o emprego de inseticidas químicos no combate às cigarrinhas-das-pastagens tem sido esporádico. Isso explica o fato de não haver estudos recentes referentes ao uso de inseticidas químicos no controle a esse grupo de insetos. Ressalta-se, porém, que, na maioria das vezes, o produtor tem lançado mão dessa ferramenta em ocasiões impróprias, motivado pela constatação de danos (amarelecimento) nas pastagens. Como mencionado, a sintomatologia dos danos causados pela cigarrinha N. entreriana em B. decumbens, por exemplo, se expressa plenamente após três semanas do início da infestação (VALÉRIO; NAKANO, 1992). Se considerar que a longevidade média desses adultos está ao redor de dez dias, ao se constatar o pasto amarelecido, a quase totalidade da população responsável por aqueles danos já estaria morta, não se justificando, portanto, a aplicação de inseticidas naquele momento.

Embora haja necessidade de pesquisas nessa área, entende-se que, caso se opte pelo controle químico das cigarrinhas, o alvo deverá ser a cigarrinha adulta, por ocasião de sua emergência (Figura 13). Justifica-se pelo fato de que os adultos desses insetos estarão mais expostos por se alimentarem nas folhas; diferentemente das ninfas, que se encontram ao nível do solo, protegidas pela espuma que produzem e por toda a massa vegetal.

O produtor ainda não conta com informações sobre níveis populacionais de cigarrinhas, especificamente níveis de dano, para ajudá-lo na tomada de decisão sobre quando realizar o controle. Essa dificuldade existe tendo em vista a multiplicidade de espécies de cigarrinhas, assim como as múltiplas possibilidades de associações envolvendo espécies de cigarrinhas e espécies de gramíneas forrageiras. Nesse contexto, há o trabalho conduzido por Valério e Nakano (1988b) onde registraram redução de 34% na produção de matéria seca de B. decumbens, com infestação de 25 adultos de N. entreriana por metro quadrado. Muito embora
se reconheça a necessidade de que trabalhos semelhantes sejam, também, conduzidos com outras espécies de cigarrinhas e diferentes gramíneas (exemplo: M. spectabilis em B. brizantha cv. Marandu), tais informações ainda serão de alcance limitado. Recai-se na dificuldade de transformar os danos na produção da forrageira em danos na produção animal (redução na produção de carne). Nesse caso, e enquanto dados mais acurados não estejam disponíveis, a tomada de decisão poderá ser feita com base no histórico da área e experiência do produtor com infestações de cigarrinhas na propriedade.

O controle biológico apresenta grande potencial, tendo em vista que pastagens são culturas perenes, propiciando microclima razoavelmente estável, favorecendo a persistência de inimigos naturais que venham a ser liberados. O controle biológico das cigarrinhas, no entanto, tem sido realizado ainda de forma limitada (BARBOSA, 1990; EL-KADI, 1977), e pouca pesquisa tem sido conduzida de modo a se conhecer o potencial desse método. Alguns esforços nessa linha de controle, entretanto, têm sido conduzidos usando-se o fungo Metarhizium anisopliae. Trata-se de um inseticida biológico disponível comercialmente tanto na formulação pó molhável como em óleo emulsionável. Mesmo admitindo que o uso desse fungo tenha gerado resultados inconsistentes, o que limita em parte a sua recomendação, ele é reconhecido como importante alternativa de controle. Até porque, o produtor, especificamente em alguns Estados do norte do país, ficou sem opção de controle quando cigarrinhas do gênero Mahanarva (possivelmente M. spectabilis) passaram a causar danos no braquiarão, denominação genérica para a cultivar Marandu.

É bem verdade que o uso desse fungo apresenta o ônus do custo do produto e da aplicação (assim como os inseticidas químicos). A grande vantagem, no entanto, reside no fato de que não há a necessidade de retirar os animais da pastagem e, também, do menor impacto sobre inimigos naturais. Além de empresas comerciais, geralmente de alcance nacional, produtos à base desse fungo têm sido disponibilizados por laboratórios menores, atendendo regionalmente. Tais iniciativas têm barateado o custo do produto. Tendo em vista tratar-se de um organismo vivo, independente da origem do produto, é imprescindível que ele seja de boa qualidade e que o produtor receba a devida assistência técnica por ocasião da aquisição e, se possível, na aplicação do produto.

Estudos adicionais são necessários com outros fungos entomopatogênicos e outros agentes de controle biológico, como o micro-himenóptero Anagrus urich, um parasitoide de ovos de cigarrinhas (PIRES et al., 1993; VALÉRIO; OLIVEIRA, 2005); a larva da mosca Salpingogaster nigra, eficiente predador de ninfas (MARQUES, 1988; PÁEZ et al., 1985); adultos da mosca Porasilus barbiellini, predador de adultos de cigarrinhas (BUENO, 1987); assim como formigas que podem atuar sobre populações de cigarrinhas, particularmente, sobre ninfas recém-eclodidas (HEWITT; NILAKHE, 1986).

Práticas culturais
Há estudos registrados na literatura em que populações de várias espécies de insetos-praga de pastagens podem ser reduzidas utilizando diferentes cargas-animal (EAST; POTTINGER, 1983). O impacto do pastejo no número de insetos, aparentemente, é indireto por afetar o microclima e condições ambientais do habitat do inseto (MARTIN, 1983). Além de ser ecologicamente desejável, a manipulação da carga-animal é barata, de fácil operacionalização e prontamente assimilada pelo produtor. De acordo com Suber et al. (1985), as populações de cigarrinhas tendem a aumentar em pastagens viçosas e subutilizadas. Nesse contexto, Byers (1965) menciona que a eliminação do ambiente úmido, onde a ninfa sobrevive, contribui para a redução dos níveis populacionais.

Algumas avaliações foram conduzidas para medir a eficiência de tal estratégia visando ao controle das cigarrinhas. Observações feitas durante três anos por Valério e Koller (1993) permitiram concluir que as populações de ninfas e de adultos de cigarrinhas diminuíram com o aumento da pressão de pastejo (Tabela 1). Esses resultados estão de acordo com os dados obtidos por Koller e Valério (1988) que estudaram a influência da palha, acumulada na superfície do solo, na população de cigarrinhas. Esses autores, ao longo de 17 meses, constataram números significativamente mais baixos de ninfas e adultos de cigarrinhas em pastagens onde a palha havia sido removida. O aumento na quantidade de palha na superfície do solo é observado em pastagens sob pressões de pastejo mais leves. Adicionalmente, Hewitt (1986) observou maior sobrevivência de ovos de cigarrinhas em pastagens de Brachiaria com mais de 30 cm de altura e com grande quantidade de palha. Em outros estudos (COSENZA et al., 1989; HEWITT, 1988; RAMIRO et al., 1984), no entanto, constata-se recomendação diferente quanto ao uso da carga-animal no controle das cigarrinhas, onde preconizam pressão de pastejo mais leve. Isso, no mínimo, enfatiza a necessidade de estudos complementares, considerando, por exemplo, a existência de diferentes espécies de cigarrinhas e as possíveis associações destas com as várias gramíneas forrageiras. Como citado por East e Pottinger (1983), essa estratégia de controle pode sofrer influência de fatores como clima, topografia, tempo restrito para ser executado, além de possíveis efeitos negativos na produção da pastagem decorrentes de eventual superpastejo e pisoteio excessivo. De qualquer modo, essa alternativa pode desempenhar papel importante na associação com outros métodos de controle.

Resumidamente, dadas às características do sistema de produção e, também, às dificuldades práticas de se definirem momentos adequados para a adoção de medidas curativas, o controle das cigarrinhas-das-pastagens deve ser preventivo, sempre que possível. Dessa forma, com base em Valério e Koller (1993), recomenda-se:

Objetivo: Redução dos níveis populacionais das cigarrinhas pelo estabelecimento de gramíneas resistentes que apresentem a antibiose como mecanismo de resistência.
Sugere-se:

Objetivo: Reduzir o nível populacional das cigarrinhas por meio da diminuição da altura da gramínea e da quantidade de palha acumulada ao nível do solo, resultando em condições desfavoráveis ao desenvolvimento e sobrevivência de ovos e ninfas das cigarrinhas-das-pastagens.

Sugere-se:

 

As cigarrinhas, nas condições do Brasil Central, concentram a oviposição de ovos em diapausa, principalmente, nos meses de março a maio (KOLLER; HONER, 1993). Esses ovos permanecem nas pastagens até a eclosão das ninfas no início da época das chuvas. É de grande importância que, durante esse período, as condições sejam adversas à sobrevivência desses ovos. Pastagens com reduzida quantidade de palha ao nível do solo apresentaram níveis populacionais mais baixos. Admite-se que isto se deva à redução no teor de umidade ao nível do solo, ao aumento da aeração, possibilitando a dessecação deles, bem como a um aumento na eficiência da atividade de inimigos naturais.

Atingindo-se o objetivo (pastagens com reduzida quantidade de palha ao nível do solo), o produtor poderá aliviar a pressão de pastejo por ocasião de março/abril (Brasil Central), permitindo um aumento na produção de forragem, visando à alimentação do gado no período seco. Nessa ocasião, os animais poderão ser transferidos para áreas tradicionalmente menos sujeitas a altas infestações, bem como para pastagens estabelecidas com gramíneas resistentes.
Adicionalmente às recomendações citadas, extraídas de Valério e Koller (1993), incluem-se sugestões quanto ao controle biológico e controle químico, a seguir.

Aplicação do fungo Metarhizium anisopliae 

Objetivo: Reduzir o nível populacional das cigarrinhas por meio da aplicação do fungo Metarhizium direcionado à população de ninfas.  

Ressalva é feita quanto à inconsistência nos resultados obtidos. Tal variação poder estar relacionada a fatores como inobservância dos procedimentos recomendados quando de sua aplicação e, mesmo, baixa qualidade de alguns produtos comercializados. O fungo M. anisopliae constitui um inseticida biológico. Enquanto, por um lado, apresenta a grande vantagem de não poluir o ambiente, nem exigir a retirada dos animais quando de sua aplicação, por outro, apresenta o ônus associado aos custos do produto e de sua aplicação. Tal ônus está sendo minimizado por meio de iniciativas onde prefeituras e associações de criadores se unem na estruturação de laboratórios para produção do fungo, visando ao fornecimento do produto regionalmente. É importante,
na decisão de se repetirem iniciativas como essa, que sejam consideradas as condições climáticas da região em relação às exigências do fungo, bem como obtenção e manutenção de alto padrão de qualidade. Quando o produtor optar pela utilização desse fungo, recomenda-se que as orientações do fabricante sejam seguidas à risca. Quando possível, envolver um técnico treinado para acompanhar a aplicação. Adicionalmente, principalmente nos casos em que se objetiva a aplicação em extensas áreas, representando, portanto, um grande investimento, amostras do produto devem ser enviadas a laboratórios (exemplo, Instituto
Biológico de São Paulo, na cidade de Campinas) para controle de qualidade.

Objetivo: Reduzir o nível populacional das cigarrinhas por meio da aplicação de inseticidas químicos por ocasião do início da emergência dos adultos desses insetos. 

Caso se opte pelo controle químico, ter a cigarrinha adulta como alvo, realizando as aplicações por ocasião do início da emergência dos adultos.
Pouco adianta se a aplicação for feita após a manifestação plena dos danos (pasto amarelecido). Recomenda-se que as pastagens sejam vistoriadas, quanto à infestação por cigarrinhas, a partir do início das chuvas. As amostragens poderão ser feitas escolhendo-se alguns pontos da pastagem, sejam em áreas com histórico de altas infestações de cigarrinhas, sejam em áreas de pastagens requerendo maior atenção, a critério do produtor. O monitoramento deverá ser semanal para constatar o início da infestação e, a partir de então, acompanhar a infestação, bem como o crescimento das ninfas, dentro das espumas. O importante é que, por meio do monitoramento da infestação, será possível constatar o início da emergência da cigarrinha adulta e, então, realizar o controle. Utilizar somente produtos inseticidas registrados para uso em pastagens. Dentre os princípios ativos aprovados pelo Ministério da Agricultura, Pecuária e Abastecimento (Mapa) há Carbaril, Clorpirifós, Fenitrotiom e Malatiom. Ressalta-se que os animais deverão ser retirados das áreas a serem tratadas pelo período recomendado pelos respectivos fabricantes.

É importante relembrar que pastagens constituem sistemas perenes estabelecidos em amplas condições climáticas, geográficas e edáficas. A relativa condição de estabilidade, associada aos sistemas perenes, favorece a implementação de táticas de manejo integrado de pragas. No entanto, pelo fato de as pastagens estarem estabelecidas nesse amplo espectro de condições ecológicas, de estarem sujeitas a diferentes sistemas de manejo e também pela diversidade de espécies de cigarrinhas, uma única proposta de manejo não poderá ser generalizada para todo o país. 

Apesar da vasta literatura sobre cigarrinhas em pastagens nos trópicos, os produtores ainda demandam por medidas efetivas de controle. De acordo com Peck (1998), a ineficiência de algumas recomendações para o controle desses insetos se deve, em grande parte, ao fato de as cigarrinhas-das-pastagens serem consideradas como um grupo homogêneo de insetos. Aquele autor sugere que sejam elucidadas as diferenças entre as espécies por meio de estudos bioecológicos das cigarrinhas-das-pastagens nas condições e nos locais em que ocorram.

 

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